Épidémiologie et caractérisation moléculaire des sous-types H5N1 et H3N8 des virus de l'influenza aviaire A dans les élevages de volailles et les marchés d'oiseaux vivants au Bangladesh

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 7912 (2023) Citer cet article

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Le virus de la grippe aviaire (VIA) demeure une menace mondiale, la sauvagine servant de réservoir principal à partir duquel les virus se propagent à d'autres hôtes. Les virus H5 de l'influenza aviaire hautement pathogène (IAHP) continuent d'être une menace dévastatrice pour l'industrie de la volaille et une menace naissante pour les humains. Une étude transversale a été menée dans sept districts du Bangladesh pour estimer la prévalence et les sous-types (H3, H5 et H9) du VIA chez la volaille et identifier les facteurs de risque sous-jacents et l'analyse phylogénétique des sous-types de VIA H5N1 et H3N8. Des échantillons d'écouvillons cloacaux et oropharyngés ont été prélevés sur 500 oiseaux dans des marchés d'oiseaux vivants (LBM) et des fermes avicoles. Chaque oiseau a été échantillonné par écouvillonnage cloacal et oropharyngé, et les écouvillons ont été regroupés pour une analyse plus approfondie. Les échantillons regroupés ont été analysés pour le gène de la matrice (M) du virus de la grippe A (IAV), suivi d'un sous-typage moléculaire H5 et H9 à l'aide d'une réaction en chaîne par polymérase-transcription inverse en temps réel (rRT-PCR). Les échantillons positifs pour le virus de la grippe A non H5 et non H9 ont été séquencés pour identifier les sous-types possibles. Des échantillons positifs H5 sélectionnés ont été soumis à un séquençage des gènes de l'hémagglutinine (HA) et de la neuraminidase (NA). Une régression logistique multivariée a été utilisée pour l'analyse des facteurs de risque. Nous avons constaté que la prévalence du gène IAV M était de 40,20 % (IC à 95 % 35,98–44,57), avec 52,38 %, 46,96 % et 31,11 % détectés chez le poulet, la sauvagine et la dinde, respectivement. La prévalence de H5, H3 et H9 a atteint 22 %, 3,4 % et 6,9 %, respectivement. La sauvagine avait un risque plus élevé d'avoir l'AIV (AOR : 4,75) et le H5 (AOR : 5,71) par rapport au poulet ; plus de virus ont été détectés pendant la saison hivernale que pendant la saison estivale (AOR : 4,93) ; les oiseaux morts présentaient un risque plus élevé de détection d'AIV et de H5 que les oiseaux sains, et les chances de détection de H5 augmentaient chez les LBM. Les six virus H5N1 séquencés étaient des virus du clade 2.3.2.1a-R1 circulant depuis 2015 chez les volailles et les oiseaux sauvages au Bangladesh. Les 12 virus H3N8 de notre étude formaient deux groupes génétiques qui présentaient plus de similitudes avec les virus de la grippe des oiseaux sauvages de Mongolie et de Chine qu'avec les virus H3N8 précédents du Bangladesh. Les résultats de cette étude peuvent être utilisés pour modifier les directives sur le contrôle et la prévention du VIA afin de tenir compte des facteurs de risque identifiés qui ont un impact sur leur propagation.

Influenza A virus is a negative-strand RNA virus belonging to Orthomyxoviridae family, and the virion carries surface proteins known as hemagglutinin (HA) and neuraminidase (NA)1. Based on their potential to cause disease in chickens, avian influenza viruses (AIVs) are grouped into two categories: highly pathogenic avian influenza virus (HPAIV) and low pathogenic avian influenza virus (LPAIV)2,3,4. AIVs infect chickens, turkeys, and other gallinaceous birds and inflict significant economic losses worldwide5,6,7. In terms of humans and poultry, Bangladesh is one of the world's most densely populated countries. The poultry industry in Bangladesh supports economic growth and poverty reduction in rural and urban areas by creating employment opportunities and food products8. LPAIVs and HPAIVs, including the highly pathogenic H5N1 viruses, have been found in waterfowl, pet birds, wild birds, and chickens in Bangladesh9,10,11,12,13. In Bangladesh, over 580 outbreaks of HPAI H5N1 have been reported in poultry and wild birds since 200714,15,16. Because the poultry industry accounts for 20% of the livestock sector in Bangladesh, the culling of an estimated 250 million diseased animals to date in response to these outbreaks causes food insecurity and negatively impacted the economic growth17. In addition, eight human cases of H5N1 have been reported in Bangladesh, with one fatality (2020)." href="/articles/s41598-023-33814-8#ref-CR18" id="ref-link-section-d43931893e656"> 18. Des infections humaines par le H5N1 ont été signalées au Vietnam, en Thaïlande, en Indonésie, à Hong Kong, en Chine et au Cambodge, qui ont tous des antécédents d'exposition de volailles dans des MBV et des fermes commerciales et de plein air, ce qui implique que les MBV et les fermes peuvent contribuer à la propagation des VIA parmi les volailles et des volailles aux humains19,20,21,22. De plus, la co-circulation du LPAIV est une source de préoccupation.

Au Bangladesh, le nombre moyen d'épidémies de volailles signalées causées par le sous-type H5 du VIA par an a diminué, passant de 83 et 10 épidémies chez les volailles commerciales et de basse-cour, respectivement, en 2007-2012 à deux et zéro épidémies en 2013-2019. À mesure que les politiques d'indemnisation ont été supprimées, la sous-déclaration et la vaccination par le sous-type H5 du VIA chez les volailles commerciales pourraient être parmi les causes de la réduction du nombre d'épidémies de grippe aviaire23. Les MBV sont l'épine dorsale du commerce de la volaille au Bangladesh. Des oiseaux d'espèces et d'origines géographiques différentes sont introduits quotidiennement dans les MBV et ces oiseaux peuvent être hébergés ensemble, ce qui permet la transmission locale de plusieurs sous-types de virus et un éventuel réassortiment20,22,24. D'autre part, l'aviculture commerciale et de basse-cour contribue au développement de l'industrie avicole du Bangladesh25. La sauvagine, qu'elle soit sauvage ou élevée dans divers contextes, tels que la basse-cour, nomade et libre, joue un rôle supplémentaire dans la transmission du virus parmi les populations d'oiseaux commerciaux et sauvages26,27. La plupart des études visant à déterminer le niveau de circulation virale chez les volailles sont menées en LBM, avec seulement quelques-unes menées dans des fermes avicoles24,28,29,30. Pour combler cette lacune et éclairer le contrôle du VIA chez les volailles dans les MOV et les élevages, une connaissance approfondie des schémas d'infection et de la gestion des risques est essentielle. L'étude présentée ici quantifie l'étendue de la circulation des virus H5, H9 et H3, les facteurs influençant la propagation des VIA et l'analyse phylogénétique des virus dans les élevages de canards et de dindes et les LBM dans sept districts représentatifs du Bangladesh.

La prévalence du gène M de l'IAV était de 40 % (IC à 95 % : 35,98 à 44,57). Dans nos échantillons, les pigeons présentaient la prévalence la plus élevée d'IAV/gène M (75 %, IC à 95 % 23,68–96,67). De plus, 52 % des poulets ont été testés positifs pour le gène M (IC à 95 % 31,78–72,19) et 47 % (IC à 95 % 40,80–53,21) des oiseaux aquatiques étaient positifs pour le gène M. De plus, le gène M de l'IAV a été détecté dans 31 % des écouvillons de dinde (Fig. 1).

Exemples d'emplacements de marchés d'oiseaux vivants et d'élevages de volailles montrant les sites de surveillance de la grippe aviaire dans sept districts du Bangladesh. La carte a été générée à l'aide d'ArcGIS version 10.4 (http://arcgis.com/).

La figure 2 présente la prévalence des sous-types du virus de la grippe A. Le sous-type H5 de l'IAV avait la prévalence la plus élevée (22 %, IC à 95 % 18,58–25,85). La prévalence du sous-type H3 de l'IAV et du sous-type H9 de l'IAV était de 3,4 % et 6,9 %, respectivement.

La prévalence (y compris les intervalles de confiance binomiaux à 95 %) des sous-types de VIA H3, H5, H9 et du VIA non typé (autres sous-types).

Le sous-type H3 de l'IAV n'a été détecté que chez la sauvagine (6,88 %, IC à 95 % 4,31–10,80). En revanche, le sous-type H5 de l'IAV a été détecté chez toutes les espèces. La prévalence du sous-type H5 était la plus élevée chez les poulets (38,09 %, IC à 95 % 20,29-59,81), tandis que 25,51 % (IC à 95 % 20,45-31,32) des oiseaux aquatiques étaient positifs pour le sous-type H5 de l'IAV. En outre, 25 % des pigeons et 16 % des dindes étaient porteurs du sous-type H5 de l'IAV. Cependant, le sous-type H9 de l'IAV n'a pas été détecté chez la sauvagine. Seuls 12,71 % des échantillons de dinde et 4,76 % des échantillons de poulet étaient positifs pour le sous-type H9 de l'IAV, comme le montre la figure 3.

Prévalence (y compris les intervalles de confiance binomiaux à 95 %) des sous-types H3, H5, H9 et IAV non typés du VIA parmi différentes espèces de volailles et d'oiseaux aquatiques.

La prévalence du sous-type H5 de l'IAV était beaucoup plus élevée dans les MOV (39,9 % ; IC à 95 % 33,29-46,89) que dans les fermes (10,3 % ; IC à 95 % 7,30-14,28). Cependant, les fermes présentaient une prévalence plus élevée des virus H3 (ferme : 4,97 %, LBM : 1,01 %) et H9 (ferme : 6,95 %, LBM : 5,05 %) que des virus LBM, comme le montre la figure 4.

Prévalence des sous-types d'AIV H3, H5 et H9 à l'interface de la ferme avicole et du LBM.

La prévalence du gène M IAV était la plus élevée à Thakurgaon. Tous les échantillons prélevés à Thakurgaon étaient positifs pour l'IAV M et le sous-type H9 (Fig. 5). La prévalence du gène M de l'IAV était de 55 % et 49 % à Dhaka et Sirajganj, respectivement. Le sous-type H5 de l'IAV a été détecté dans 39 % et 38 % des échantillons de Dhaka et de Sirajganj, respectivement. Alors que la prévalence du sous-type H9 de l'IAV était de 7 % à Dhaka, 0,99 % et 1,41 % des échantillons étaient positifs pour le sous-type H3 de l'IAV à Dhaka et Sirajganj, respectivement. La prévalence du gène M de l'IAV était de 38 % et de 17,57 % pour le sous-type H3 de l'IAV à Kushtia. Cependant, une très faible prévalence a été enregistrée pour les sous-types d'IAV H5 (4 %) et H9 (1 %). La prévalence du gène M IAV était très faible à Meherpur (4%) et Rajshahi (5%). De plus, aucun échantillon de Rajshahi et Meherpur n'a été détecté comme étant H5 positif. Tous les échantillons de Naogaon ont été testés négatifs pour le gène M.

Carte choroplèthe de la prévalence des sous-types H5 et H9 du gène M du virus de la grippe aviaire A identifiés à partir des échantillons dans différents districts. La carte a été générée à l'aide de RStudio version 4.1.2.

Des analyses bivariées ont été menées pour déterminer les facteurs associés à la positivité du gène M et H5. Les résultats de l'analyse bivariée sont présentés dans le tableau 1. La saison, les taxons hôtes, l'état de santé et l'interface ont été pris en compte. Les résultats du test du chi carré suggèrent que toutes les variables étaient des facteurs de risque significatifs pour le gène M et le sous-type H5 (au niveau de signification de 5 %). La prévalence était plus élevée en hiver qu'en été pour le gène M (71,11 %, IC à 95 % 60,92–79,54) et le sous-type H5 (41,11 %, IC à 95 % 31,43–51,54). Sur la base de l'interface, la prévalence du gène M était plus élevée dans les LBM (53,54 %) que dans les élevages (31,46 %). Il en était de même pour le sous-type H5.

La modélisation de régression logistique multivariable du gène M suggère que la saison, les taxons hôtes et l'état de santé affectent de manière significative la prévalence du gène M. Cependant, la saison n'est pas un facteur significatif pour le sous-type H5, mais les taxons hôtes, l'état de santé et l'interface sont des facteurs significatifs. Les résultats de l'analyse de régression logistique multivariable sont présentés dans le tableau 2. En hiver, les chances d'être positif pour le gène M étaient 4,93 fois plus élevées qu'en été, et la sauvagine avait 4,75 fois plus de chances d'être positif pour le gène M et 5,71 fois la probabilité d'être positif pour le sous-type H5 que le poulet.

En termes de santé, les oiseaux morts étaient beaucoup plus susceptibles que les oiseaux sains d'être à la fois positifs pour le gène M et positifs pour le sous-type H5. De plus, un oiseau de LBM avait 3,28 fois plus de chances d'être positif au sous-type H5 qu'un oiseau d'une ferme (tableau 2).

Des analyses phylogénétiques des gènes HA et NA des six virus H5N1 ont été réalisées. Les virus H5N1 ont évolué en plusieurs clades, notamment 2.2.2, 2.3.4.2, 2.3.2.1c et 2.3.2.1a. Les six virus caractérisés de la présente étude ont été collectés en 2019 (deux de Dhaka, trois de Kushtia et un de Sirajganj), ont partagé des séquences HA et NA identiques et regroupés avec des séquences de clade 2.3.2.1a nouvellement réassortis du Bangladesh (Fig. 6 et Fig. 1 supplémentaire). Quatre substitutions connues pour jouer un rôle dans l'augmentation de la liaison au récepteur de l'acide sialique alpha-2,6 ont été identifiées dans les séquences HA des souches H5N1 isolées dans la présente étude : D94N, S155N, T156A et K189R (numérotation H5). Aucun marqueur classique de résistance aux inhibiteurs de la neuraminidase n'a été détecté31.

Analyse phylogénétique du gène HA des virus H5N1. Arbre de vraisemblance maximale (modèle HKY + G) avec 500 boostraps (valeurs > 50 affichées uniquement sur les branches) ; la séquence de la présente étude a été mise en évidence par un cercle fermé rouge. Comme toutes les séquences H5 de la présente étude étaient identiques, seule A/turkey/Bangladesh/BDADAI-2184/2019 a été conservée comme souche représentative. Les clades H5 sont indiqués sur le côté droit de l'arbre.

Des analyses phylogénétiques des segments HA et NA ont également été effectuées pour mieux comprendre les relations évolutives entre les 12 virus H3N8 caractérisés (huit de Kushtia, deux de Dhaka, un de Rajshahi et un de Sirajganj). Les segments HA des douze virus H3 ont été regroupés dans la lignée eurasienne (Fig. 7). Dix virus H3 étaient identiques et regroupés dans un groupe ; les deux autres virus étaient identiques et regroupés dans un autre groupe. Les séquences HA des douze virus H3 étaient génétiquement plus similaires aux séquences de virus de Mongolie, de Chine et du Japon que les virus H3 précédemment signalés du Bangladesh. Les douze gènes de neuraminidase N8 regroupés dans la lignée eurasienne. Les séquences N8 étaient étroitement liées à celles des virus de Mongolie et de Chine (Fig. 2 supplémentaire).

Analyse phylogénétique du gène HA des virus H3N8. Arbre de vraisemblance maximale (modèle HKY + G) avec 500 boostraps (valeurs > 50 affichées uniquement sur les branches) ; les séquences de la présente étude ont été mises en évidence par un cercle fermé rouge. Comme quatre séquences H3 de la présente étude étaient identiques, seule A/duck/Bangladesh/BDADAI-2204/2019 a été conservée comme représentative de A/duck/Bangladesh/BDADAI-2561/2019, A/duck/Bangladesh/BDADAI-3147/ 2019, et A/canard/Bangladesh/BDADAI-3237/2019. Les génotypes H3 (tels que définis dans la référence 53) sont indiqués sur le côté droit de l'arbre. Les séquences de référence sont en texte bleu.

Les VIA, y compris les souches hautement pathogènes, peuvent provoquer des maladies zoonotiques et sont souvent associés à de graves conséquences économiques, animales et de santé publique32. Les virus de la grippe A (IAV) de sous-type H5 ont suscité de vives inquiétudes dans le monde entier en raison de leur pouvoir pathogène élevé et de leur potentiel zoonotique. Plus inquiétant encore, trois infections humaines par le virus de la grippe aviaire A (H3N8) ont été signalées en Chine en avril 202333. Par conséquent, la détermination des variables qui influent sur la prévalence du virus de la grippe est essentielle. Cette étude a examiné les facteurs de risque associés à la grippe A, en particulier la prévalence du sous-type H5. La présente étude a détecté des virus de la grippe A chez la sauvagine, le poulet, la dinde et le pigeon, ce qui est similaire aux données rapportées précédemment34,35,36. Nous avons examiné des échantillons aviaires et trouvé des preuves de virus H3, H5 et H9 dans les échantillons testés, bien qu'avec des modèles spécifiques. Aucun virus de sous-type H7 n'a été détecté dans les échantillons testés. Les IAV de sous-type H9 ont été détectés uniquement dans les échantillons de dinde et de poulet, et n'ont pas été détectés dans les échantillons de sauvagine. Une prévalence plus élevée de H9 chez les poulets que la sauvagine dans les LBM a déjà été rapportée37,38 similaire à la présente étude. La prévalence du sous-type H3 de l'IAV dans la présente étude était inférieure à celle rapportée dans d'autres pays d'Asie du Sud39. Nous avons détecté le sous-type IAV H3 uniquement chez la sauvagine, ce qui concorde avec la découverte selon laquelle les virus H3 font partie des sous-types les plus couramment identifiés chez les canards (proportion allant jusqu'à 91,76 %)38,39. De plus, les anciens sous-types H3 d'IAV du Bangladesh ont été détectés principalement chez les canards41,42. Le sous-type H3 d'IAV a été détecté à Kushtia, Sirajganj, Rajshahi et Dhaka dans la présente étude et plus souvent dans les fermes que dans les LBM, ce qui suggère une implication des oiseaux sauvages par le biais d'interactions avec des canards d'élevage en liberté.

Dans la présente étude, le sous-type H5 de l'IAV avait la prévalence la plus élevée. Le sous-type H5 de l'IAV se propage au Bangladesh depuis 2007, avec plus de 500 foyers signalés chez des poulets. L'analyse a montré que tous les sous-types d'IAV H5 dans les échantillons testés appartenaient au clade 2.3.2.1a. Il a également été constaté que la prévalence du gène M de la grippe A et du sous-type H5 de la grippe A était plus élevée chez les poulets que chez les oiseaux aquatiques, mais le modèle de régression logistique a montré un risque accru du gène M de l'IAV et du sous-type H5 de l'IAV chez les oiseaux aquatiques, semblable à un rapport précédent43.

Les résultats de la présente étude ont montré que le risque de VIA était plus élevé en hiver qu'en été, ce qui concorde avec de nombreuses épidémies au Bangladesh et dans d'autres pays survenant au cours de la même saison35,44,45,46. Cela peut s'expliquer par les basses températures et la faible humidité, qui favorisent la persistance des VIA47. Les probabilités de détection du sous-type IAV H5 étaient plus élevées dans les LBM que dans les fermes de la présente étude. La biosécurité des MBV au Bangladesh est largement considérée comme ne répondant pas aux normes minimales acceptables, et leur capacité à agir en tant que moteurs de l'évolution virale facilitant la genèse de nouvelles souches émergentes est importante48.

Les marqueurs moléculaires de la grippe HA et NA sont associés à une virulence accrue, à une adaptation aux mammifères ou à une résistance aux agents antiviraux. Malheureusement, aucune information sur les marqueurs moléculaires du virus aviaire H3N8 n'est disponible dans la littérature, à l'exception de la mutation W222L dans HA qui permet l'adaptation du cheval au chien pour la grippe A H3N849. Cependant, de nombreux marqueurs moléculaires HA et NA sont bien caractérisés pour H5N1. Dans la présente étude, quatre substitutions D94N, S155N, T156A et K189R (numérotation H5) dont on a précédemment signalé qu'elles jouaient un rôle dans l'augmentation de la liaison au récepteur α -2,6 SA ont été identifiées dans l'HA de la grippe A H5N1 au Bangladesh et aucun marqueur classique de résistance aux inhibiteurs de la neuraminidase n'a été détecté dans les séquences NA.

Parmi les limites de la présente étude, seuls six virus H5N1 et douze virus H3N8 ont été sélectionnés pour le séquençage et seuls HA et NA ont été séquencés. Cela a limité notre capacité à effectuer des analyses spatiales et temporelles précises des données. L'analyse détaillée de la séquence des segments de gènes internes des virus H5 testés peut ajouter des données importantes quant à savoir si ces virus sont similaires aux AIV circulant précédemment dans le sous-continent ou si ces virus évoluent davantage par réassortiment avec d'autres sous-types. Cependant, le séquençage des segments de gènes internes des virus de la grippe testés dans la présente étude n'a pas été possible en raison du manque de ressources.

Les résultats de la présente étude pourraient également être étendus pour inclure les pratiques de biosécurité telles que l'élimination des oiseaux morts, la manipulation des oiseaux malades et d'autres facteurs influençant la transmissibilité et la prévalence du VIA.

En conclusion, les résultats de la présente étude mettent en évidence que plusieurs sous-types de VIA (H5, H3 et H9) circulent à la fois dans les LBM et les fermes au Bangladesh. Nous avons identifié la saison, le type d'hôte et l'état de santé des oiseaux comme des facteurs de risque influençant la prévalence du VIA dans les zones d'étude sélectionnées. Les agriculteurs et les travailleurs des élevages de volailles sont fortement encouragés à se former régulièrement pour prévenir une éventuelle transmission zoonotique du VIA. La présente étude montre que les virus de la grippe aviaire circulent dans les populations de volailles des MBV au Bangladesh, soulignant la nécessité d'études de surveillance génomique plus approfondies pour déterminer le pool génétique de la grippe aviaire, surveiller la possibilité d'émergence de nouveaux virus à potentiel zoonotique et suivre leur transmission. Une surveillance de routine et programmée aidera à la détection précoce et aux réponses rapides pour prévenir d'éventuelles épidémies d'IA. De nombreux pays en développement ont des pratiques d'élevage de volailles similaires dans les MOV et les fermes comme au Bangladesh. Par conséquent, ces recommandations basées sur nos données et nos conclusions ont une signification et des implications mondiales.

Nous avons mené une étude transversale aux interfaces LBM et ferme. Dans le cas de LBM, seuls les LBM de Dhaka, la capitale et la plus grande ville du Bangladesh, ont été échantillonnés en raison du grand nombre et de la concentration de LBM et de la présence d'un pool génétique AIV. D'autre part, pour les fermes, la majorité des oiseaux vivants à Dhaka proviennent de la partie nord-est du pays. À la lumière de ce fait, nous avons recueilli des échantillons de canard et de dinde dans des fermes de sept grands districts du nord-est du pays. Des échantillons d'écouvillons cloacaux et oropharyngés ont été prélevés sur des poulets (Gallus gallus domesticus), des canards domestiques (Anas platyrhynchos domesticus), des pigeons (Columba livia domestica) et des dindons (Meleagris gallopavo) entre septembre 2018 et novembre 2019 dans sept districts, comme le montre la Fig. 1, en utilisant des écouvillons stériles qui ont été placés dans un cryo-flacon stérile de 1,8 ml contenant 1 ml de milieu de transport viral (VTM) comme décrit précédemment49.

Des échantillons cloacaux et oropharyngés regroupés (n = 500) ont été expédiés à la Division de virologie, Département des maladies infectieuses, St. Jude Children's Research Hospital (Memphis, TN, États-Unis) pour l'isolement et la caractérisation du virus. Nous avons extrait l'ARN viral à l'aide du kit RNeasy Mini (Qiagen, États-Unis) et l'ADNc a été synthétisé à l'aide de la SuperScript™ III Reverse Transcriptase (Invitrogen, États-Unis). Nous avons testé tous les échantillons d'écouvillons à l'aide d'une PCR de transcription inverse en temps réel (rRT-PCR) en utilisant le gène M universel et des amorces spécifiques à H5, H3, H7 et H9 HA, comme décrit précédemment51,52. Nous avons considéré un résultat positif pour tout gène testé si le Ct (seuil du cycle) était inférieur à 35 et avec une courbe d'amplification caractéristique.

Des échantillons positifs pour le gène M du virus de la grippe A ont été cultivés pour l'isolement du virus par inoculation dans des œufs de poule embryonnés (ECE) comme décrit précédemment32. Un volume de 100 μl de chaque échantillon d'écouvillon a été injecté dans le liquide allantoïdien (FA) de trois ECE âgés de 10 jours par échantillon et incubé à 35°C. Après 72 heures, l'AF a été recueilli et testé pour l'hémagglutination en utilisant 0,5 % d'érythrocytes de dinde. Tous les échantillons AF de premier passage dans ECE (E1) ont été testés à l'aide du Flu Detect® (Zoetis Inc.) et l'ARN a été extrait des échantillons AF et a été retesté pour le VIA par rRT-PCR du gène M. Les ARN positifs à l'AIV ont été soumis au séquençage.

Des échantillons positifs pour le virus de la grippe A ont été soumis au centre de séquençage Hartwell, hôpital de recherche pour enfants St. Jude, pour séquençage à l'aide d'Illumina Techniques (Illumina, Californie, États-Unis). Les échantillons positifs pour le gène M et négatifs pour H5/H9 ont été sous-typés à l'aide de méthodes moléculaires utilisant le séquençage de l'ADN. Une RT-PCR multisegment a été réalisée à l'aide d'amorces spécifiques au gène selon le protocole précédemment publié pour amplifier l'ensemble du génome viral de la grippe53. Les produits de PCR ont ensuite été extraits sur gel et purifiés à l'aide du kit GE Healthcare illustra™ GFX PCR DNA and Gel Band Purification Kit (Sigma Aldrich, MO, USA). La préparation de la bibliothèque d'échantillons a été effectuée à l'aide du kit de préparation d'échantillons d'ADN Nextera XT d'Illumina (Illumina, Californie, États-Unis) conformément au protocole du fabricant. Les amplicons ont été séquencés sur la plateforme MiSeq d'Illumina en utilisant l'approche appariée. Les lectures de séquençage ont été démultiplexées, ajustées en qualité et filtrées avant la génération de séquences consensus à l'aide du pipeline Pallas, développé par le Hartwell Genomics Center du St. Jude Children's Research Hospital. L'analyse finale et la génération de séquences consensus ont été réalisées à l'aide de CLC Genomics Workbench (v.11.0.1).

Un alignement de séquences multiples avec l'algorithme MUSCLE et des analyses phylogénétiques et évolutives ont été effectués à l'aide de IQ-Tree54 et MEGA1155. En bref, des arbres phylogénétiques de segments de gènes HA et NA pleine longueur de six virus H5N1 et 12 virus H3N8 ont été générés à l'aide de la méthode du maximum de vraisemblance avec le modèle Tamura – Nei et 1000 bootstraps répliqués. Toutes les séquences HA et NA des segments de gènes du sous-type H5N1 des AIV du Bangladesh sont disponibles sur https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/ et dans la base de données EpiFlu de la Global Initiative on Sharing All Influenza Data https:/ /gisaid.org/ ont été récupérés et utilisés comme références, avec les 50 premiers résultats de blast pour chaque segment de gène et sous-type, et pour les arbres H3 et N8 avec les séquences de référence des génotypes connus comme décrit précédemment56. Outre les virus H5N1 du Bangladesh, les analyses phylogénétiques ont également inclus des virus H5N1 d'autres pays présentant la plus grande similitude génétique, comme l'indique la recherche BLAST. Les analyses phylogénétiques comprenaient les 12 virus H3N8 du Bangladesh et d'autres pays qui étaient les plus étroitement apparentés aux virus H3 pour HA et aux virus N8 pour NA, selon la recherche BLAST. Les arbres génétiques HA et NA comprenaient des séquences de virus de sous-type H3 eurasiens et nord-américains représentatifs des bases de données https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/ et https://gisaid.org/.

Nous avons enregistré les données de terrain et de laboratoire dans Microsoft Excel 2016. L'ensemble de données a été nettoyé, codé, enregistré et vérifié pour l'intégrité dans Microsoft Excel avant d'être exporté vers R (version 4.1.1, RStudio) pour l'analyse des données.

Nous avons effectué une analyse descriptive pour calculer la prévalence du gène M, H3, H5 et H9 sur la base des résultats de la rRT-PCR et du séquençage. La prévalence du gène M, H3, H5 et H9 a également été calculée pour chaque taxon hôte. Pour visualiser la prévalence, des graphiques avec des barres d'erreur et des intervalles de confiance ont été utilisés. Nous avons utilisé le logiciel R version 4.1.2 et le programme R studio (Version 4.1106, Integrated Development for R. RStudio, PBC, MA, USA) et GraphPad Prism (Version 8.0.2) (GraphPad Software, Inc., CA, USA) . Nous avons préparé les cartes choroplèthes illustrant la prévalence des sous-types IAV H5, H9 et H3 par districts à l'aide de R (version 4.1.1, RStudio).

Une analyse bivariée a été réalisée pour différents facteurs liés au gène M de l'IAV et au H5 dans la zone d'étude. Les saisons ont été classées en modèles temporels (hiver et été). Les taxons hôtes ont été classés en pigeon, dinde, poulet et sauvagine. L'état de santé a été classé en fonction des oiseaux sains et des oiseaux morts. L'interface a été divisée en LBM et Farm. Le « test du chi carré » a été effectué à l'aide de R pour identifier l'association de facteurs avec la prévalence du gène M de l'IAV et de H5. Les variables qui avaient une valeur p < 0,05 ont été prises en compte pour une modélisation statistique plus poussée. Pour la modélisation statistique, nous avons utilisé des variables significatives dans l'analyse bivariée. Comme nos variables de résultat sur le gène M de l'IAV et le sous-type H5 de l'IAV étaient binaires, nous avons considéré une régression logistique multivariée pour chaque résultat.

Toutes les procédures et méthodes ont été réalisées conformément aux directives et réglementations pertinentes et ont été rapportées conformément aux directives ARRIVE. Toutes les procédures ont été approuvées par le comité d'éthique de la Chattogram Veterinary and Animal Sciences University, Bangladesh, sous le numéro de référence CVASU/Dir (R&E) EC/2019/126/(1).

Les données de séquence générées dans la présente étude ont été déposées dans GenBank, National Library of Medicine, NCBI sous les numéros d'accès OK081811, OK081812, OK087622, OK087623, OK087625, OK087624, OK087633, OK087634, OK087635, OK087636, OL375219, OL375220 , OL375221, OL375222, OL375223 , OL375224, OL375226, OL375227, OL375234, OL375236, OL375237, OL375238, OL376360, OL376361, OL376362, OL376424, OL376425, ON755037, ON755 038, ON755058, ON755123, ON755190 et ON755191. De plus, des séquences ont été déposées dans la Global Initiative on Sharing All Influenza Data https://www.gisaid.org/ sous les numéros d'accès EPI1887774, EPI1887775, EPI1888008, EPI1888009, EPI1888010, EPI1888011, EPI1888012, EPI1888013, EPI1888014 , EPI1888015, EPI1888336, EPI1888337, EPI1888338, EPI1888339, EPI1888340, EPI1888341, EPI1888342, EPI1888343, EPI1889089, EPI1889090, EPI1889091, EPI1889092, EPI1889093, EPI 1889094, EPI1889095, EPI1889096, EPI1889097, EPI1889098, EPI1889099, EPI1889100, EPI1889101, EPI1889102, EPI1889103, EPI1889104, EPI1889105 et EPI18 89106 .

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Nous remercions la Chattogram Veterinary and Animal Sciences University, Institute of Epidemiology, Disease Control and Research (IEDCR), Bangladesh and EcoHealth Alliance, New York, États-Unis, et le Center for Integrative Ecology, Deakin University, Australie, pour leur soutien dans la réalisation de ce recherche. Les auteurs tiennent à remercier James P. Knowles de la Division de virologie, Département des maladies infectieuses, Hôpital de recherche pour enfants St. Jude, Tennessee, États-Unis, pour avoir lu le manuscrit et fourni une assistance administrative. Les auteurs remercient Lisa Kercher du programme du Centre d'excellence St. Jude pour la recherche et la surveillance de la grippe (CEIRS) (maintenant le Centre d'excellence St. Jude pour la recherche et la réponse à la grippe (SJCEIRR)) pour son aide. Les auteurs remercient les deux relecteurs anonymes pour leurs commentaires et suggestions utiles qui ont considérablement amélioré le manuscrit.

Ce projet a été financé en partie par des fonds de la Commission des subventions universitaires (UGC) du Bangladesh par l'intermédiaire de l'Université des sciences vétérinaires et animales de Chattogram (CVASU), numéro de subvention UGC/CVASU#06, et par des fonds des centres d'excellence NIH/NIAID des États-Unis. pour la recherche et la surveillance de la grippe (contrat n° HHSN272201400008C) et par des fonds de l'association caritative américaine libanaise syrienne (ALSAC), St. Jude Children's Research Hospital, États-Unis. MEZ est récipiendaire d'un programme de voyage et de recherche NIH/NIAID/CEIRS (contrat no. HHSN272201400008C) à St. Jude CEIRS, St. Jude Children's Research Hospital, Memphis, Tennessee, États-Unis.

Centre d'écologie intégrative, École des sciences de la vie et de l'environnement, Université Deakin, Geelong, Victoria, 3216, Australie

Islam islamique

EcoHealth Alliance, New York, New York, 10018, États-Unis

Islam islamique et islam islamique

Institut d'épidémiologie, de contrôle des maladies et de recherche, Dhaka, 1212, Bangladesh

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Division de virologie, Département des maladies infectieuses, Hôpital de recherche pour enfants St. Jude, Memphis, Tennessee, 38105, États-Unis

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Interactions Hôtes-Agents Pathogènes, Institut National de Recherche pour l’Agriculture, l’Alimentation et l’Environnement, Ecole Nationale Vétérinaire de Toulouse, Université de Toulouse, Toulouse, France

Mariette F. Ducatez

Queensland Alliance for One Health Sciences, School of Veterinary Science, Université du Queensland, Sainte-Lucie, Queensland, 4343, Australie

Mohamed M. Hassan

Faculté de médecine vétérinaire, Chattogram Veterinary and Animal Sciences University, Chattogram, 4225, Bangladesh

Mohamed M. Hassan

Groupe de recherche sur la médecine vétérinaire et la sécurité alimentaire, Programme des sciences de laboratoire médical, Faculté des sciences de la santé, Campus féminin d'Abu Dhabi, Écoles supérieures de technologie, 41012, Abu Dhabi, EAU

Mohamed E. El Zowalaty

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AI, SI, MSF, EA, KW et AW ont mené les expériences, AI, MFD, MMH, RGW, RJW et MEZ ont écrit le texte principal du manuscrit, effectué l'analyse, et MFD, AI, MEZ ont préparé les figures. MFD, AI, RGW, RJW, MEZ ont révisé le manuscrit. RJW, MMH et MEZ ont supervisé l'étude. MEZ, MFD et RJW ont effectué des révisions critiques. Tous les auteurs ont examiné le manuscrit.

Correspondance à Mohammad M. Hassan ou Mohamed E. El Zowalaty.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Islam, A., Islam, S., Flora, MS et al. Épidémiologie et caractérisation moléculaire des sous-types H5N1 et H3N8 des virus de l'influenza aviaire A dans les élevages de volailles et les marchés d'oiseaux vivants au Bangladesh. Sci Rep 13, 7912 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-33814-8

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Reçu : 29 octobre 2022

Accepté : 19 avril 2023

Publié: 16 mai 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-33814-8

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